鲸鲨吃磷虾、蟹幼体、海蜇、沙丁鱼、凤尾鱼、鲭鱼、小金枪鱼、鱿鱼、藻类、小型章鱼、螃蟹、鱼卵等。

鲸鲨是滤食动物，以浮游生物、巨大的藻类、磷虾与小型的自游动物（例如小型乌贼与脊椎动物）为食。它们的牙齿不是扮演觅食的功用，事实上它的尺寸并不大。取而代之的是：鲸鲨吸进一口水，闭上嘴巴，然后从鳃来排出水。在嘴巴关闭与鳃盖打开之间的短暂期间，浮游生物就被排列在鳃与咽喉的皮质鳞突（dermaldenticles）所困住。这个类似过滤器般的器官是鳃耙的独特变异，可以阻止任何大于2至3毫米的物体通过，液体则会被排出。任何被鳃条之间的过滤器官所阻塞的物体会被鲸鲨吞下去。鲸鲨曾被观察到“咳嗽”的行为，推测这是清理累积在鳃耙中的食物的方式。

鲸鲨聚集在贝里斯加勒比地区海域的礁石区，捕食巨大巴西笛鲷的鱼卵，这些卵会出现在5、6、7月的满月与弦月之间。鲸鲨的主要食物是磷虾、蟹幼体、海蜇、沙丁鱼、凤尾鱼、鲭鱼、小金枪鱼和鱿鱼。

鲸鲨是种活跃的滤食生物，靠着嗅觉来攻击浮游生物或鱼类这些目标。鲸鲨在觅食时不需要向前游泳，它们经常被观察到上下摆动着来吸入海水与排出它来得到食物。这与姥鲨完全相反，它们是温和的滤食者而且并不会吸入海水，它们靠游泳迫使海水通过鳃。英国广播公司的自然纪录片《行星地球》曾拍摄到一只正在捕食小型鱼类的鲸鲨。